Henüz 14 yaşındayken, bir Martin Scorsese filmi Taksi Şoförü filminde Robert De Niro ile birlikte oynadığı çocuk fahişe rolü ona En İyi Yardımcı Kadın Oyuncu Akademi Ödülü adaylığı getirdi. Bu film, onun geniş kitlelerce tanınmasına sebep oldu. Önceki çocuk yıldızlar Shirley Temple ve Tatum O'Neal'ın aksine, Foster'ın yetişkin rollerine geçişi oldukça başarılı oldu. İlk En iyi Kadın Oyuncu Oscarı'nı tecavüz mağduru bir kadını canlandırdığı 1988 yapımı Sanık (The Accused) filmiyle aldı.
1991 yapımı Kuzuların Sessizliği'ndeki (The Silence of the Lambs) çaylak FBI ajanı Clarice Starling rolü, Foster'ın kariyerinde bir dönüm noktası olmuştur. Yazar Thomas Harris'in romanından uyarlanan ve Foster'ın başrollerini Hannibal Lecter karakterini canlandıran Anthony Hopkins ile paylaştığı bu film, Foster'a 2. Akademi Ödülü'nü getirmekle kalmamış, yetenekli oyuncuyu Hollywood'un elit isimleri arasına yerleştirmişti.
Foster, ilk sinema filmi yönetmenliği 1991 yapımı Little Man Tate filmi ile yaptı. Dahi bir çocuk ve annesi etrafında gelişen hikayeyinin aktarıldığı filmi Foster hem yönetti, hem de oynadı. 1992 yılında kendi prodüksiyon firması Egg Pictures'ı kurdu. 1994 yılında yapımcılığını ve oyunculuğunu aynı anda üstlendiği Nell adlı filmde, Kuzey Kaliforniya ormanlarında insanlardan yalıtılmış bir şekilde yaşayan ve sonunda uygarlığa dönmek zorunda kalan Nell'i canlandırdı ve bir Oscar adaylığı daha elde etti. 1997 yılında Matthew McConaughey ile başrollerini paylaştığı, Carl Sagan'ın romanından uyarlanan Mesaj (Contact) filminde dünya dışı varlıkların araştırıldığı bir projede çalışan bir bilim kadınını canlandırdı.
Bu filmleri 2002 yapımı bir David Fincher filmi Panik Odası ve 2005 yapımı Uçuş Planı takip etti. Bu filmlerin ardından olumlu eleştiriler, Foster'ın adının birçok dergi ve eleştirmen tarafından gelmiş geçmiş en iyi oyuncuları listesine eklenmesine sebep oldu. Foster'ın ülkemizde gösterilen son filmi İçerideki Adam, Türkiye sinemalarında 28 Nisan, 2006'da gösterime girdi. Spike Lee'nin yönettiği filmde Foster, başrolü Denzel Washington ve Clive Owen ile paylaştı.
Son yıllarda yer alacağı projelerde oldukça seçici davranan Foster, Roman Polanski'nin 2011 yapımı Acımasız Tanrı (Carnage) filminde Christoph Waltz, Kate Winslet ve John C. Reilly ile birlikte başroldeydi.
Çok iyi derecede Fransızca bilen Jodie Foster'ın Charles ve Christopher adında iki çocuğu vardır. 2013 yılında eşcinsel olduğu Altın Küre töreninde açıklayan Foster, 2014'te fotoğrafçı Alexandra Hedison ile evlendi.
