Leslie ve James Hawke çiftinin oğlu olarak Austin, Teksas'ta doğdu. Doğduğunda annesi ve babası halen Teksas Üniversitesi'nde öğrenciydiler, ancak 3 yaşına geldiğinde ayrıldılar. Annesi birlikte birkaç kez şehir değiştirdikten sonra New York'a, annesinin tekrar evlenmesinin ardından ise New Jersey'e yerleştiler. The Usual Suspects ve X-Men gibi filmlerin yönetmeni olan Bryan Singer'la çocukluk arkadaşıydılar. Hun School of Princeton'dan sonra okul hayatına West Windsor-Plainsboro Lisesi'nde devam etti. Daha sonra Carnegie Mellon ve New York Üniversiteleri'ne girdi, ancak oyunculuk kariyerinin başlangıcı nedeniyle bu okulları bitiremedi.
Oyunculuğa 1985'te Explorers filmiyle başladı. Filmde tıpkı kendisi gibi ilk sinema filminde oynayan River Phoenix (1970-1993) ile başrolü paylaşmıştı. Pheonix'le genç yaştaki vefatına dek çok iyi arkadaş olarak kaldılar. 1989 yapımı Ölü Ozanlar Derneği (Dead Poets Society) filmindeki Todd Anderson rolüyle büyük ün kazandı. Aslında oyunculuğa devam etme niyetinde olmasa da Ölü Ozanlar Derneği'ndeki başarılı performansı sayesinde başka teklifler almaya başladı ve kendini başrollerde bulmaya başladı. William Wharton'ın iki ayrı romanından uyarlanan Dad (1989) ve A Midnight Clear (1992) filmlerinde rol almıştı. 1995'te oynadığı Gün Doğmadan (Before Sunrise) filmindeki hayalperest Amerikalı genç Jessie rolüyle, belki de kendisiyle en çok özdeşleşen role hayat verdi. Richard Linklater'ın filmi, başrolü paylaştığı Julie Delpy ile birlikte Hawke'un eleştirmenlerden büyük takdir toplamasını sağladı.
1996'da 'The Hottest State,' adlı romanı yayınlandı. 1998'de Gwyneth Paltrow ve Robert De Niro ile birlikte Charles Dickens'ın romanından uyarlanan Büyük Umutlar'da oynadı. 2004'te Gün Doğmadan'ın devamı Gün Batmadan (Before Sunset) filminde Julie Delpy ile bu kez Paris sokaklarını arşınladı. Red Dragon'daki FBI ajanı Will Graham rolü için ilk tercihti, ancak o sırada film çekmeye ara verdiği için teklifi geri çevirmişti. 2000'li yıllarda polisiye ve aksiyon türündeki filmlerde de oynamaya başladı. Yine de Richard Linklater'la çalışmaya devam etti ve Before Midnight ve Boyhood filmlerinde yine başrolde yer aldı.
Gattace filminin setinde tanıştığı Uma Thurman ile 1998'de evlenen Hawke'ın bu evliliğinden Maya Hawke (d. 1998) adlı bir kızı ve Roan Thurman-Hawke (d. 2002) adında bir de oğlu oldu. 2005'te çift yollarını ayırdı. 2008'de Ryan Shawhughes ile ikinci evliliğini gerçekleştirdi ve Clementine Jane (d. 2008) ve Indiana (d. 2011) adında iki kızı daha oldu.
